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2017年5月2日

理化学研究所

寄生植物は植物ホルモンを使い宿主を太らせる

-植物間のサイトカイニン輸送を発見-

要旨

理化学研究所(理研)環境資源科学研究センター植物免疫研究グループのトーマス・スパレック国際特別研究員、若竹崇雅特別研究員、白須賢グループディレクターらの国際共同研究グループは、寄生植物が植物ホルモンであるサイトカイニン[1]を使って宿主植物の成長を操作し、効率のよい寄生を実現していることを発見しました。

寄生植物は主要な穀物など、さまざまな作物に寄生し、収穫量を大幅に減らす農業上の有害植物です。特にアフリカや地中海沿岸地域での農業への被害は深刻です。このため、寄生植物がどのように宿主植物の生理機能や成長を制御しているのかを理解することは、こうした被害への対策を講じる上で重要です。寄生植物は根に吸器と呼ばれる侵入器官を形成し、この器官を介して宿主組織に侵入、維管束[2]を連結することで宿主植物との連絡を確立します。寄生植物はこの連絡を介して水や栄養を宿主植物から奪いますが、同時にさまざまなRNAやタンパク質などの物質が寄生植物から宿主植物へと移動することが知られています。しかし、こういった寄生植物から宿主植物へと移動する物質が持つ役割は明らかになっていませんでした。

今回、国際共同研究グループは、寄生植物に寄生された宿主植物の組織が異常な二次成長[3]をし、肥大(hypertrophy)することに着目しました。二次成長は、植物ホルモンのサイトカイニンによって促進されることが知られています。そこで、サイトカイニン応答を蛍光タンパク質レポーターで可視化したところ、寄生成立とほぼ同じタイミングで、寄生植物と宿主植物の双方でサイトカイニン応答が観察されました。サイトカイニンについてさらに研究を進めた結果、寄生植物が生合成したサイトカイニンが宿主植物へと輸送され、宿主植物のサイトカイニン受容体を介してサイトカイニン応答を誘導し、その結果異常な二次成長が引き起こされることが分かりました。また、維管束組織の肥大が効率のよい寄生に貢献していることも分かりました。寄生植物は宿主植物の栄養の運搬経路である維管束を太らせることで、効率的な栄養奪取を可能にしていると予想されます。

本成果は、寄生植物から宿主植物へと移動する物質の役割を明らかにした初の研究であり、今後、寄生植物から宿主植物へと移動する生物活性物質を探索する際の重要な基礎になると期待できます。

本研究成果は、米国の科学雑誌『Proceedings of the National Academy of Sciences(PNAS)』への掲載に先立ち、オンライン版(5月1日付け:日本時間5月2日)に掲載されます。

※国際共同研究グループ

理化学研究所 環境資源科学研究センター
植物免疫研究グループ
国際特別研究員 トーマス・スパレック(Thomas Spallek)
特別研究員 若竹 崇雅(わかたけ たかのり)
グループディレクター 白須 賢(しらす けん)

生産機能研究グループ
研究員 木羽 隆敏(きば たかとし)
グループディレクター 榊原 均(さかきばら ひとし)

英国セインズベリー研究所
博士研究員 チャールズ・メルニク(Charles W Melnyk)
博士研究員 ジン・チャン(Jing Zhang)

東京理科大学
研究員 坂本 勇貴(さかもと ゆうき)
教授 松永 幸大(まつなが さちひろ)

奈良先端科学技術大学院大学
特任准教授 吉田 聡子(よしだ さとこ)

背景

寄生植物は主要な穀物など、さまざまな作物に寄生し、収穫量を大幅に減らす農業上の有害植物です。特に、アフリカや地中海沿岸地域での農業への被害は深刻です。しかし現在、寄生植物に対する効率的で有効な対策手段はありません。寄生植物がどのように宿主植物の生理機能や成長を制御するのかを理解することは、こうした被害への対策を講じる上で重要です。

寄生植物は根に吸器と呼ばれる侵入器官を形成し、この器官を介して宿主植物の組織に侵入します。さらに自分の組織を、宿主植物組織の中心部分にある水や養分の通り道の維管束に連結することで、宿主植物との連絡を確立します。寄生植物はこの連絡を介して、水や養分を宿主植物から奪い大きく成長します。逆に、養分を奪われた宿主植物の成長は大きく抑制されます。宿主植物から寄生植物への物質の移動と同時に、さまざまなRNAやタンパク質などの物質が寄生植物から宿主植物へと移動することが知られています。しかし、こういった寄生植物から宿主植物へと移動する物質が持つ役割は明らかになっていませんでした。

研究手法と成果

まず、共同研究グループはハマウツボ科の根寄生植物コシオガマ[4]とモデル植物であるシロイヌナズナを用いて、宿主植物への寄生の影響を長期間モニターできる実験系を確立しました。この実験系で、宿主植物に寄生しているコシオガマはより大きく成長すること、コシオガマに寄生された宿主植物は成長が抑制されることを確認しました(図1左)。さらに蛍光染色液と師管[2]特異的に蛍光タンパク質を発現した宿主植物を用いて、宿主植物から寄生植物への物質輸送の可視化を試みました。この解析から、師管ではなく道管[2]を通して物質の輸送が起こっていることが明らかになりました。この結果は、コシオガマが宿主植物との間に道管の連結は作るが、師管の連結は作らないことからも支持されます。また、寄生植物に寄生された宿主植物の組織に共通にみられる肥大(hypertrophy)が観察されました。そこで、この組織の肥大に着目し、そのメカニズムについてさらに解析を進めました。

宿主植物の肥大した組織の構造を解析すると、維管束の細胞の大きさと数がともに増加しており、結果として維管束の太さが約4倍になっていることが分かりました(図1右)。根の二次成長は植物ホルモンのサイトカイニンによって促進されることが知られています。そこで、サイトカイニン応答を可視化できる蛍光タンパク質レポーターを導入した寄生植物と宿主植物を用意し、寄生の前後でサイトカイニン応答に変化があるかを観察しました。その結果、寄生植物と宿主植物の道管がつながる少し前に、寄生植物の吸器と、宿主植物の感染部位より上に位置する組織で、ほぼ同時にサイトカイニン応答が起こり始めることが分かりました。これは、感染部位のすぐ上の組織が肥大することと一致するため、サイトカイニン応答が宿主植物組織を肥大させている可能性が考えられました。

次に、サイトカイニンの生合成およびシグナル伝達に関わる遺伝子に欠損のある植物を宿主として用い、宿主組織の肥大が引き起こされるかを調べました。その結果、サイトカイニン合成酵素遺伝子に欠損のある宿主植物では組織の肥大が観察されるのに対して、サイトカイニン受容体に欠損のある宿主植物では組織の肥大が観察されないことが分かりました。これにより、組織の肥大には宿主植物のサイトカイニン合成酵素遺伝子は必要ないが、サイトカイニン受容体は必要であることが明らかになりました。

続いて、寄生植物と宿主植物のサイトカイニンの量を測定しました。その結果、寄生された後の宿主植物のサイトカイニン量は寄生されていない宿主植物と比較して8倍も増加していることが分かりました。また、寄生植物の組織でもサイトカイニン量が増加していることが分かりました。サイトカイニン分子にはさまざまなタイプが存在しますが、宿主植物で増加するサイトカイニンと、寄生植物で増加するサイトカイニンは同じタイプでした。さらに、サイトカイニン合成遺伝子に欠損を持つ宿主植物においても、サイトカイニンの量が大きく増加していることが分かりました。これらの結果から、寄生植物が合成したサイトカイニンが宿主植物へ輸送されている可能性が示されました。

この可能性を確認するために、サイトカイニンの分解酵素を強制的に発現させた寄生植物を用意し、組織の肥大が起こるかを調べました。その結果、寄生植物でのサイトカイニン分解酵素の発現レベルが高いほど、宿主植物の肥大が観察されないことが分かりました。これまでの結果をまとめると、寄生植物が生合成したサイトカイニンが宿主植物の組織へと輸送され、宿主植物のサイトカイニン受容体を介してサイトカイニン応答を誘導し、その結果組織の肥大が引き起こされることが明らかになりました(図2)。

最後に、宿主植物組織の肥大が寄生に有利な現象であるかを検証しました。組織の肥大を起こす宿主植物は、組織の肥大を起こさない宿主植物(サイトカイニン受容体の欠損体)と比べて成長がより抑制されているという結果を得ました。これは、寄生植物から宿主植物へと輸送されるサイトカイニンが組織の肥大を誘導し、この組織の肥大が効率のよい寄生に貢献していることを示しています。寄生植物は栄養の運搬経路である維管束を太らせることで、効率的な栄養奪取を可能にしていると予想されます。

今後の期待

寄生植物がどのように宿主植物の生理機能や成長を制御しているのかを理解することは、寄生植物の被害への対策を講じる上で重要です。今回、植物ホルモンのサイトカイニンが寄生植物から宿主植物へ移動し、宿主植物組織の形態の変化を引き起こすシグナルとして機能し、宿主植物の成長を抑制していることが分かりました。これは、寄生植物由来の物質が宿主植物の成長に影響を与えることを示した初めての成果であり、今後、寄生植物から宿主植物へと移動する生物活性物質を探索する際の重要な基礎になると期待できます。

原論文情報

  • Thomas Spallek*, Charles W. Melnyk*, Takanori Wakatake, Jing Zhang, Yuki Sakamoto, Takatoshi Kiba, Satoko Yoshida, Sachihiro Matsunaga, Hitoshi Sakakibara, Ken Shirasu, "Inter-species hormonal control of host root morphology by parasitic plants", Proceedings of the National Academy of Sciences, doi: 10.1073/pnas.1619078114
    (*co-first authors)

発表者

理化学研究所
環境資源科学研究センター 植物免疫研究グループ
国際特別研究員 トーマス・スパレック(Thomas Spallek)
特別研究員 若竹 崇雅(わかたけ たかのり)
グループディレクター 白須 賢(しらす けん)

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補足説明

  • 1.サイトカイニン
    細胞分裂の促進や茎葉の形成などの形態形成に作用したり、葉の老化の抑制や窒素栄養の情報の伝達にかかわる植物ホルモン。
  • 2.維管束、師管、道管
    栄養を植物体の隅々まで運ぶための組織。主に根から吸い上げた水や養分を運ぶ道管を含む木部と、主に葉で合成された有機物を運ぶ師管を含む師部に分かれる。
  • 3.二次成長
    伸長が完了した後の組織の放射軸に沿った(内側から外側への方向性を持った)成長。
  • 4.コシオガマ
    学名 Phtheirospermum japonicum。ハマウツボ科に属する条件的寄生植物。日本にも自生している。自分でも光合成をするが、他の植物の根が近づいてくると寄生を開始する。実験室環境下でもよく育ち、自家受粉をするため、モデル生物として適している。
宿主植物から栄養を奪う寄生植物と組織の肥大の図

図1 宿主植物から栄養を奪う寄生植物と組織の肥大

左:左から独立に成長するシロイヌナズナ、根にある吸器を介してシロイヌナズナに寄生するコシオガマ、寄生植物コシオガマ。コシオガマはより大きく成長し、シロイヌナズナは成長が抑制されていることが分かる。

右:コシオガマに寄生されたシロイヌナズナでは、吸器感染部位の上で異常な維管束の肥大(矢印)が観察された。

寄生過程のモデルの図

図2 寄生過程のモデル

寄生植物のコシオガマ(Pi)は宿主植物のシロイヌナズナ(At)を認識し、根で吸器(H)を作り始める。吸器が宿主の維管束に到達すると、吸器でサイトカイニン(CK)の合成が始まり、合成されたサイトカイニンは宿主植物へと移動する。そして道管を連結した後は、宿主植物から水(H2O)を奪う。コシオガマから移動したサイトカイニンにより宿主植物の維管束が肥大する。

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